Horroksen monet muodot Natura 46:27 31 (2009)

Horroksen monet muodot Natura 46:27 31 (2009) Esa Hohtola Biologian laitos PL 3000 90014 Oulun yliopisto Esa.Hohtola@oulu.fi Endotermisiksi kutsutaan eläimiä, jotka pystyvät pitämään yllä korkeaa, säädeltyä ruumiinlämpötilaa (tasalämpöisyyttä) kudosten omalla lämmöntuotolla. Varsinaisia endotermisiä eläimiä ovat linnut ja nisäkkäät, joskin eräät kalat ja suuret hyönteiset pystyvät aktiivisena tuottamaan lihaksissaan niin paljon lämpöä, että niiden lämpötila voi nousta hetkellisesti jonkin verran ympäristön lämpötilaa korkeammaksi. Kaikki muut eläimet ovat ektotermisiä. Ne eivät voi tuottaa lisälämpöä kudoksissaan, joten niiden lämpötila seurailee ympäristön lämpötilan vaihteluja, isokokoisilla lajeilla tietenkin viiveellä. Näistä eläimistä käytetään myös nimitystä vaihtolämpöiset. Tasalämpöisyys-vaihtolämpöisyys-käsitepari on kuitenkin hieman harhaanjohtava, sillä endotermiasta huolimatta tasalämpöisten lintujen ja nisäkkäiden ruumiinlämpötila ei ole aina vakaa (näille on ehdotettu ilmaisua heteroterminen), ja moni ektoterminen (vaihtolämpöinen) eläin pitää ruumiinlämpötilaansa varsin vakiona aktiivisena ollessaan esimerkiksi sukkuloimalla varjon ja auringonpaisteen välillä. Endotermia-ektotermiajako onkin biologisesti paljon mielekkäämpi kuin klassinen jaottelu tasa- ja vaihtolämpöisiin. Korkean ja suhteellisen vakaan ruumiinlämpötilan tuomien fysiologisten etujen vastapainona endotermisten eläinten lepoenergiankulutus ja siten myös ravinnontarve on suuri. Lintujen ja nisäkkäiden energiantarve on jopa noin kymmenkertainen samankokoiseen ektotermiseen eläimeen (esim. matelija) verrattuna. Kylmissä oloissa ero vielä kasvaa, kun kudosten lämmöntuotto kasvaa endotermisillä, mutta hidastuu ektotermisillä lajeilla. Erityisesti pienikokoisille tasalämpöisille lyhyetkin nälkäjaksot olisivat kohtalokkaista, jos ne eivät voisi hidastaa aineenvaihduntaansa tarvittaessa. Linnuille ja nisäkkäille on kehittynyt monia tapoja alentaa aineenvaihduntansa nopeutta ja näin säästää energiaa sellaisina vuorokauden- ja vuodenaikoina, jolloin ravinnonsaanti on vaikeaa. Näille sopeutumille ei ole aivan helppoa löytää kattavaa ilmaisua, mutta tietyin varauksin niistä voidaan käyttää yleisnimeä horros. Nisäkkäiden talvihorros on tunnettu jo kauan, mutta viimeaikaiset havainnot osoittavat, että lähes kaikki linnut ja nisäkkäät pystyvät hyödyntämään lyhytaikaista, säädeltyä ruumiinlämpötilan laskua energian säästämiseksi. Erilaisten horrosmuotojen fysiologia ja kehityshistoria on nykyään vilkkaan tutkimuksen kohteena (Lovegrove & McKechnie 2008). Vaihtolämpöisten kylmänhorros Vaikka tässä kirjoituksessa keskitytään lintujen ja nisäkkäiden horrokseen, on syytä selvyyden vuoksi kuvata lyhyesti myös kylmänhorros. Kylmänhorroksella tarkoitetaan vaihtolämpöisten eläinten talviaikaista tai lyhyempää vaipumista horrokseen - tilaan, jossa eläinten aineenvaihdunta on lähes pysähtynyt ja jossa ne eivät reagoi ympäristön ärsykkeisiin. Vaihtolämpöiset eläimet eivät pysty omalla lämmöntuotollaan estämään jäähtymistä, vaan niiden ruumiinlämpötila, ja samalla myös aineenvaihdunnan nopeus, seuraa passiivisesti ympäristön lämpötilaa. Päinvastoin kuin endotermiset eläimet, ne eivät siis voi välttää horrosta, jos lämpötila laskee voimakkaasti. Toki monet vaihtolämpöiset voivat olla aktiivisia hyvinkin alhaisissa lämpötiloissa, esimerkkinä vaikkapa hallamittari. Mutta silloinkin niiden ruumiinlämpötila noudattaa ympäristön lämpötilan vaihteluja. Tällaisten vaihtolämpöisten aineenvaihduntakoneiston täytyy siis pystyä toimimaan varsin laajalla lämpötila-alueella. 1

Kylmänhorroksen suurin haaste on jäätymisen estäminen, sillä solun sisälle syntyvät jääkiteet tuhoavat solurakenteet. Toisaalta eläin voi kestää jäätymistä, jos se tapahtuu soluvälitilassa. Esimerkiksi maan pinnalla talvehtivien hyönteisten lämpötila voi talvella laskea jopa alle -30 asteen. Suomen ektotermiset selkärankaiset (kalat, sammakkoeläimet, matelijat) talvehtivat oloissa, joissa lämpötila ei juuri laske alle nollan, joten niiden jäätymisvaara ei ole kovin suuri, mutta esimerkiksi monet sammakkoeläimet pystyvät tarvittaessa talvehtimaan alle nollan lämpötiloissa. Tärkeimmät jäätymiseltä suojaavat mekanismit ovat solujen jäätymispisteen alentaminen, alijäähtyminen ja jäätymistä estävät makromolekyylit. Jäätymispistettä voidaan alentaa poistamalla solusta vettä, jolloin solun sisältämä vesi väkevöityy, toisin sanoen sen sisältämien molekyylien konsentraatio kasvaa. Tätä voidaan vielä tehostaa tuottamalla solunesteeseen ylimäärin sokereita ja glyserolia. Alijäähtyminen taas saadaan aikaan, kun solunesteistä poistetaan mahdollisimman tarkkaan kaikki jäätymissiemenet, pienet partikkelit, joista jäätyminen alkaa. Tuottamalla tällaisia partikkeleita solun ulkopuolelle voidaan jäätyminen ohjata turvalliselle alueelle solujen välitilaan. Välitilassa tapahtuva jäätyminen imee lisää vettä soluista ja nostaa niiden osmoottista väkevyyttä, jolloin jäätymispiste edelleen alenee. Monilla vaihtolämpöisillä (esim. Eteläisen jäämeren kaloilla) on lisäksi erityisiä proteiinimolekyylejä (anti-freeze proteins), jotka asettuvat syntyvien jääkiteiden ympärille estäen niiden kasvun. Näitä proteiineja tuottavat geenit ovat hyvin vanhoja (niitä tavataan jo bakteereilla) ja niiden evoluutiota tutkitaan vilkkaasti (Clark & Worland 2008). Monet vaihtolämpöiset voivat vaipua horrokseen myös kuivuuden ajaksi, vaikka lämpötila ei laskisikaan kovin alas. Tällöin puhutaan estivaatiosta, jonka voisi suomentaa sanalla kesehtiminen. Monet lämpimien maiden sammakkoeläimet ja matelijat selviävät kuivista kausista estivoimalla. Koska tällöin ei lämpötilan lasku ei auta aineenvaihdunnan hidastamisessa, täytyy sen perustua aktiiviseen metabolian inhibitioon kuten talvihorroksen alkuvaiheessa. Talvihorros: tuttu ja tuntematon Useimmiten horroksella tarkoitetaan nisäkkäiden talvihorrosta eli hibernaatiota. Hibernaatio (engl. hibernation) on hieman huonosti valittu ilmaisu, sillä se tarkoittaa sananmukaisesti vain talvehtimista (lat. hibernus, talvinen). Todellisen talvihorroksen aikana ruumiinlämpötila laskee niin alas, ettei eläin reagoi ulkoisiin ärsykkeisiin. Talvihorrosta tavataan monissa nisäkäslahkoissa, mm. jyrsijöillä, lepakoilla, pienillä kädellisillä, monilla hyönteissyöjillä ja myös muutamilla pussieläimillä ja nokkasiilillä. Se on siten ilmeisesti evolutiivisesti hyvin vanhaa perua. Mielenkiintoinen on tuore havainto, että lajiutuminen on ollut nopeampaa ja sukupuuttoon kuoleminen hitaampaa niissä nisäkäsryhmissä, jotka kykenevät horrostamaan joko koko talven tai lyhyemmän ajan (Liow et al. 2008). Horrostaminen näyttäisi siis olevan endotermisillä eläimillä evolutiivisesti edullinen kyky. Ilmiönä talvihorros on tunnettu jo vuosisatoja, mutta uudet, radiotelemetriset tai muistipiireihin perustuvat lämpötilamittaukset ovat tuoneet kuitenkin esiin varsin mielenkiintoista tietoa horroksen kulusta. Neurobiologiset ja molekyylibiologiset tekniikat taas ovat apuna, kun selvitetään hidastuneen aineenvaihdunnan säätelyä horroksen aikana. Kuva 1 esittää alaskalaisen siksikin (Spermophilus parryi, aiemmalta nimeltään napasiiseli) talvihorroksen kulun. Siinä näkyvät tyypilliset talvihorroksen piirteet: 1) Ruumiinlämpötila laskee horroksen alussa hyvin nopeasti ja on horroksen aikana hyvin alhainen, mutta säädelty (ei seuraa ympäristön lämpötilaa tiettyä rajaa alemmaksi); 2) Horroksen kesto on useita kuukausia; 3) Horros keskeytyy muutaman viikon välein tapahtuviin heräämisiin, joiden aikana ruumiinlämpötila nousee nopeasti normaalitasolle päiväksi pariksi. Siksikin horroksessa on merkillepantavaa, että sen ruumiinlämpötila voi laskea hieman nollan alapuolelle, joten se joutuu vaihtolämpöisten tavoin suojautumaan kudosten jäätymiseltä. Useimmat horrostavat nisäkkäät säätelevät ruumiinlämpötilaansa nollan yläpuolella, mutta ovat 2

kuitenkin sananmukaisesti horroksessa eivätkä reagoi ulkoisiin ärsykkeisiin. Jos talvipesän lämpötila laskee pakkasen puolelle, ruumiinlämpötilan ylläpito on mahdollista vain käyttämällä kudosten energiavaroja lämmöntuottoon, mikä voi vaarantaa niiden riittävyyden pitkän horrosjakson aikana. Toisaalta talvipesä ei saa olla liian lämmin, sillä silloin ympäristön lämpökuorma voi estää ruumiinlämpötilan riittävän laskun, jolloin myöskään aineenvaihdunta ei hidastu tarpeeksi. Liian lämpimät siilin talvipesät voivatkin koitua sille kohtalokkaaksi, sillä energiavarastot voivat loppua ennen aikojaan, kun aineenvaihdunta ei hidastu tarpeeksi! Edullisin talvipesän lämpötila horrokseen onkin nollan tietämissä. Vaikka talvihorros ilmiönä tunnetaan varsin hyvin, sen säätelystä tiedetään varsin vähän. Tärkeimpiä avoimia kysymyksiä ovat : 1) Mikä aiheuttaa horrokseen vaipumisen; 2) Miksi horrostajat tuhlaavat energiaa nostamalla ruumiinlämpötilansa muutaman viikon välein normaalitasolle; 3) Miten horrostava eläin pystyy aistimaan lämpötilan ja tarvittaessa kiihdyttämään aineenvaihduntaansa niin, että ruumiinlämpötila ei laske liian alas; 4) Miten eläin pystyy nopeasti käynnistämään lämmöntuoton heräämisvaiheissa. Talvihorrokseen vaipumisen aiheuttajaa on etsitty monissa tutkimuksissa. Perustutkimuksen lisäksi talvihorroksen tutkimusta on ainakin aiemmin tuettu myös mm. USA:n avaruushallinnon varoista, sillä kyky vaipua horrokseen helpottaisi planeettojen välisistä avaruuslennoista selviämistä. Talvihorrokseen vaipuminen näyttää ainakin Tamias-suvun tikutakuilla (ent. maaoravat) korreloivan erityisen, vereen erittyvän talvihorros-proteiinin kanssa (Kondo et al. 2006), mutta se ei yksinään selitä horrosta. Talvihorrokseen vaipuminen ja sen ylläpito on monimutkainen tapahtuma, johon vaikuttavat ainakin valo-pimeä-rytmi, ravintotilanne, lämpötila, eläinten sosiaalinen arvoasteikko ja unisykli. Horrokseen vaivutaan hidasaaltoisen unen kautta, mutta horroksen aikana aivosähkökäyrää ei enää voi havaita. Aineenvaihdunnan hidastuminen edeltää ruumiinlämpötilan laskua, joten horrokseen vaipuminen perustuu metabolian aktiiviseen inhibitioon. Inhibitiota seuraava lämpötilan lasku helpottaa sitten omalta osaltaan aineenvaihdunnan alasajoa ns. Q 10 -vaikutuksen kautta (Geiser 2004). Talvihorroksen suurin avoin kysymys on horrostajien säännöllinen heräily 2-3 viikon välein. Lämpötilan nosto normaalitasolle kuluttaa elimistön energiavaroja ja uhkaa siten talvehtimisen onnistumista. Koska horrostavat eläimet tästä huolimatta heräilevät, sen täytyy olla elintärkeää. Herääminen on hieman harhaanjohtava ilmaisu, sillä eläimet viettävät nämä lyhyet jaksot pääasiassa nukkuen! Ne eivät ruokaile tai liiku pesän ulkopuolella. Eräs teoria onkin, että koska horroksen aikana normaali unirytmi estyy, horrostajille kehittyy univelkaa, jonka ne korvaavat nukkumalla heräilyjen aikana. Tähän liittyy myös muistin ylläpito. Jonkin verran näyttöä on siitä, että horros pyyhkii muistijälkiä eläinten aivoista elleivät ne välillä pääse normaaliin unisykliin, joka ylläpitää muistitoimintoja (Palchykova et al. 2006). Toisen teorian mukaan heräämisjaksojen aikana syntetisoidaan uusia lähettirna-molekyylejä, sillä horroksen aikana DNA:n transkriptio ei ehkä toimi normaalisti (Carey et al. 2003). Kolmannen teorian mukaan heräämiset ovat välttämättömiä horroksen keston säätelemiseksi ja ympäristön havainnoimiseksi. Esimerkiksi murmeleilla koiraat heräävät ennen naaraita, ja liian myöhään horrostava koiras menettää mahdollisuuden pariutua. Viimeisimmässä kansainvälisessä hibernaatiokokouksessa tutkijat olivat kaikkea muuta kuin yksimielisiä jaksottaisen heräämisen syistä (Lovegrove & McKechnie 2008). Aineenvaihdunnan säätely horroksen aikana on myös ongelma, sillä nisäkkäiden solujen entsyymikoneisto on rakennettu toimimaan 37 asteessa. Koska eri reaktioreitit reagoivat lämpötilaan eri tavoin, syntyy horroksen aikana helposti metaboliareittien epätasapainoa. Tämän epätasapainon palauttaminen voi myös olla yksi syy ajoittaisiin heräämisiin. Kudosten geeniekspressiota on tutkittu DNA-siruilla horroksen eri vaiheissa, ja jopa alimmissakin lämpötiloissa on havaittu ekspressiomuutoksia. Bioinformaatikoilla on vielä edessään suuri urakka, kun he yrittävät selvittää miten muutokset geeniekspressiossa liittyvät horroksen eri vaiheisiin. Horrostutkimuksen 3

uutta nousua molekyylibiologian tutkimuskohteena kuvaa se, että tutkimuksen erään mallieläimen, juovasiiselin (Spermophilus tridecemlineatus) genomiprojekti on hyvässä vauhdissa (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/sites/entrez?db=genomeprj). Lämmöntuoton nopea käynnistäminen heräämisen alkuvaiheessa, kun kaikki toimii hitaasti, on myös haaste. Nisäkkäillä on kaksi endotermiaa ylläpitävää lämmöntuottokoneistoa, ruskea rasvakudos ja lihasvärinä. Ainakin useimmilla jyrsijöillä ruskea rasvakudos aktivoituu ensin ja ruumiinlämpötilan hieman noustua myös lihasvärinä käynnistyy (Geiser 2004, Hohtola 2004). Suomessa on varsin niukasti talvihorrostajia, vain lepakot, siili, tammi- ja koivuhiiri. Ehkäpä siksi talvihorroksen tutkimus ei Suomessa ole tätä nykyä kovin vilkasta. Mutta 1950- ja 1960- luvuilla Suomi oli talvihorroksen tutkimuksen kärkimaita Paavo Suomalaisen johtaman, siilin talvihorrosta koskevien tutkimusten ansiosta. Maailman toinen kansavälinen talvihorrosta käsittelevä kansainvälinen kongressi järjestettiin Suomessa 1962 (Suomalainen 1964). Tämä kokoussarja jatkuu edelleen, viimeisin kokous oli 2008 Namibiassa (Lovegrove & McKechnie 2008). Onko linnuilla talvihorrosta? Ainoa tunnettu lintulaji, jonka on havaittu horrostavan useita viikkoja yhteen menoon on pohjoisamerikkalainen horroskehrääjä (Phalaenoptilus nuttalli, Jaeger 1948), joka joskus jää talvehtimaan Kalifornian ja Nevadan aavikkoalueille. Tutkimukset tämän lajin talvihorroksesta perustuvat varsin harvoihin maastohavaintoihin, eikä esimerkiksi pitkäaikaisia lämpötilarekisteröintejä lajista ole. Vankeudessa horrostavilla linnuilla on kuitenkin havaittu ajoittaisia heräämisiä nisäkkäiden tapaan. Vaikka horroskehrääjän talvihorros on tunnettu jo kauan, ei lukuisista yrityksistä huolimatta toista viikkojen tai kuukausien yhtämittaiseen horrokseen kykenevää lintulajia ole löydetty (McKechnie & Lovegrove 2002). Talviuni Eräänlaiseksi horrostilaksi on luettava myös isojen nisäkkäiden talviuni, jota tavataan mm. karhuilla, mäyrillä ja supikoirilla. Varsinaisesta horroksesta talviuni eroaa siinä, että ruumiinlämpötila ei laske kovin alas ja eläin säilyttää reaktiokykynsä ympäristön ärsykkeisiin. Aineenvaihdunnan taso laskee kuitenkin talviunen aikana huomattavasti, mikä näkyy esimerkiksi sydänsykkeen hidastumisena murto-osaan normaalista. Talviuneen liittyvät sopeutumat liittyvätkin enemmänkin pitkään syömättömyyteen kuin matalan ruumiinlämpötilan haasteisiin (Hissa et al. 1994). Talviuni ei myöskään ole esimerkiksi karhuille obligatorinen, vaan sopivilla alueilla ne viettävät talven aktiivisena. Englanninkielessä myös karhujen talviunesta käytetään ilmaisua hibernation, mikä on omiaan aiheuttamaan sekaannusta muutenkin kirjavaan horrosmuotojen määrittelyyn (Geiser 2004). Tasalämpöisten lyhytaikainen horros Talvihorroksen ohella monet lajit säästävät energiaa vaipumalla päivittäin horrokseen, joka yleensä osuu vuorokautiseen lepojaksoon. Normaalin unenkin aikana useimpien lajien ruumiinlämpötila laskee jonkin verran, mutta horroksesta puhutaan, kun lämpötila laskee normaalia selvästi alemmaksi. Tiettyjen lintulajien kyky horrostaa yön tai päivän yli on ollut tunnettua ja pitkään (McKechnie & Lovegrove 2002). Erityisen paljon tällaisia lintuja on kolibrien, kiitäjien ja kehrääjien ryhmässä, mikä saattaa liittyä siihen, että niiden ravintokohteiden esiintyminen (mesi, hyönteiset) on varsin epäennustettavaa. Sama koskee pieniä nisäkkäitä, esimerkiksi päästäisiä ja monia pussieläimiä (Geiser 2004, Kuva 2). Suomalaiset Koskimies (1950) ja Peiponen (1965, 1966) tutkivat jo 1950- ja 1960-luvulla tervapääskyn ja kehrääjän horrosta ja heidän töitään siteerataan edelleen alan kirjallisuudessa. Peiponen on myöhemmin laatinut aiheesta myös yleistajuisen kirjan, jossa hän laajemminkin esittelee lintujen horrosta (Peiponen 2006). 4

Kolibrit, kiitäjät ja kehrääjät sekä monet pienet nisäkkäät kykenevät siis syvään lyhytkestoiseen horrokseen, joka on oikeaa horrosta siinä mielessä, että reagointi ulkoisiin ärsykkeisiin lakkaa. Alhaisin kolibreilta mitattu ruumiinlämpötila on 6,5 C, kehrääjillä jopa 4,3 C (McKechnie & Lovegrove 2002). Monilla alueilla kolibrit horrostavat lähes joka yö, vaikka niiden ravinnonsaanti olisi riittävä, ja kylmät yöt lisäävät horrostamisen todennäköisyyttä. Muuttomatkaan valmistautuvat kolibrit horrostavat yöllä ja ruokailevat päivällä aktiivisesti. Yöllinen horros säästää energiaa ja nopeuttaa rasvarastojen kertymistä. Kehrääjien ja pöllökehrääjien horros näyttää olevan varsin joustavaa, sillä se voi kestää lähes vuorokauden ja sijoittua sekä vuorokauden valoisaan että pimeään jaksoon. Vaikka talvihorros on pikkunisäkkäillä varsin yleistä, monet pienet jyrsijät ja hyönteissyöjät eivät vaivu talvihorrokseen, vaan käyttävät sen sijaan päivittäistä lyhytaikaista horrosta energiansäästöön. Tutkijat yrittävät vertailevin analyysein selvittää, ovatko talvihorros ja lyhytkestoinen horros evolutiivisesti samaa alkuperää vai kehittyneet toisistaan riippumatta (Geiser 2004). Lintujen ja nisäkkäiden matala horros Uusin aluevaltaus horrostutkimuksessa on havainto, että lähes kaikki pienikokoiset nisäkkäät ja linnut kykenevät lyhyeen, yleensä vuorokauden lepojakson pituiseen matalaan horrokseen, kun niiden ravinnonsaanti vaikeutuu (Geiser 2004, McKechnie & Lovegrove 2002). Tosin varsinkin lintujen osalta monia lajiryhmiä, lajeista puhumattakaan, on vielä tutkimatta. Matala horros ei ole oikeaa horrosta siinä mielessä, että eläimet säilyttävät jonkinlaisen kyvyn reagoida ympäristön ärsykkeisiin, sillä ruumiinlämpötila ei välttämättä laske kovin alas. Lämpötila voi laskea vain muutaman asteen, tai se voi pudota 20 C:n tienoille. Ilmiöstä on käytetty myös nimitystä yöllinen hypotermia (nocturnal hypothermia), joka on tietenkin harhaanjohtava siksi, että hypotermialla tarkoitetaan useimmiten lämmönsäätelyn pettämistä ja myös siksi, että yöaktiivisilla lajeilla horros osuu päiväaikaan. Matalaa horrosta on havaittu yli 30 lintulahkossa (McKechnie & Lovegrove 2002) ja useimmissa nisäkäsryhmissä (Geiser 2004), joko spontaanisti tai useimmiten silloin, kun niiden ravinnon saanti on vaikeutunut. Aivan samoin kuin talvihorros, matala horros on säädelty tapahtuma eikä merkki lämmönsäätelyjärjestelmän pettämisestä, sillä aktiivisena aikana lämpötila palautuu normaaliksi. Jopa niinkin arkinen otus kuin laboratoriohiiri kykenee lievään horrokseen, jos se joutuu paastoamaan. Koska hiiri on yöaktiivinen, horrosjakso osuu päiväaikaan. Horrostuksen geneettisestä säätelystä on hyvä esimerkki se, että horroksen syvyys vaihtelee voimakkaasti eri hiirikantojen välillä (Rikke et al. 2003). Kuva 3 esittää ravinnon rajoituksen aiheuttamaa matalaa horrosta kyyhkyllä (Laurila & Hohtola 2005). Siinä on esitetty ulkona elävien kyyhkyjen ruumiinlämpötilan vuorokausivaihtelu kolmena kuukauden ajalta kahtena peräkkäisenä talvena. Toisena talvena lintujen ravintoa rajoitettiin 2 vuorokauden ajaksi muutaman kerran talven mittaan. Nämä jaksot näkyvät selkeinä, säädeltyinä matalan horroksen jaksoina, joiden syvyys hieman vaihtelee, ilmeisesti ympäristön lämpötilan vaikutuksesta. Merkillepantavaa on, että yöllinen lämpötilan lasku syvenee kun paasto jatkuu. Kyyhkyllä toisen yön lämpötila on noin asteen alempi kuin ensimmäinen. Matalan horroksen aikana aineenvaihdunnan nopeus (energiankulutus) laskee enemmän kuin pelkästä ruumiinlämpötilan laskusta voisi ennustaa. Ilmeisesti matalaankin horrokseen kuuluu aineenvaihdunnan aktiivinen inhibitio, jota lämpötilan lasku vielä tehostaa. Niinpä kyyhkynkin vaatimattomalta kuulostava 6 asteen lämpötilan lasku päivän maksimista yön minimiin (Kuva 3) mahdollistaa aineenvaihdunnan nopeuden laskun lähes puoleen. Miksi linnut eivät sinne hyödynnä matalaa horrosta joka yö olisihan energiansäästö aina edullista? Koska näin ei tapahdu, matalalla horroksella on hyötyjen lisäksi myös haittoja, tai kustannuksia, kuten ekologit sanovat (McKechnie & Lovegrove 2002). Yksi kustannus voi talvihorroksen tapaan olla muistijälkien heikkeneminen. Toinen on altistuminen pedoille, kun 5

tarkkavaisuus ja viretila matalassakin horroksessa jonkin verran alenee. Se, että lähes kaikilla linnuilla ja nisäkkäillä on kyky turvautua jonkinlaiseen horrokseen, osoittaa että kyky säästää energiaa muodostaa tärkeän vastapainon endotermian aiheuttamille kustannuksille (Hohtola 2004). Barnes BM 1989: Freeze avoidance in a mammal: body temperatures below 0 degree C in an Arctic hibernator.- Science 244: 1593 1595. Carey HV, Andrews MT & Martin SL 2003: Mammalian hibernation: Cellular and molecular responses to depressed metabolism and low temperature. - Physiological Reviews 83: 1153 1181. Clark M & Worland M 2008: How insects survive the cold: molecular mechanisms - a review. - Journal of Comparative Physiology B 178: 917 933. Geiser F 2004: Metabolic rate and body temperature reduction during hibernation and daily torpor. - Annual Review of Physiology 66: 239 274. Hissa R, Siekkinen J, Hohtola E, Saarela S, Hakala A & Pudas J 1994: Seasonal patterns in the physiology of the European brown bear (Ursus arctos arctos) in Finland. - Comparative Biochemistry and Physiology A 109: 781 791. Hohtola E 2004: Shivering thermogenesis in birds and mammals. Teoksessa: Barnes, B.M. and Carey C.V. (eds.), Life in the Cold: Evolution, Mechanisms, Adaptation, and Application. University of Alaska, s. 241 252. Jaeger EC 1948: Does the poor-will hibernate? - Condor 50: 45 46. Koskimies J 1950: The life of the swift, Micropus apus (L.), in relation to weather. - Annales Academiae Scientiarum Fennicae Series A 15: 1 151. Kondo N, Sekijima T, Kondo J, Takamatsu N, Tohya K & Ohtsu T 2006: Circannual control of hibernation by HP complex in the brain. - Cell 125: 161 172. Körtner G & Geiser F 2009: The key to winter survival: daily torpor in a small arid-zone marsupial. - Naturwissenschaften 96: 525 530. Laurila M & Hohtola E 2005: The effect of ambient temperature and simulated predation risk on fasting-induced nocturnal hypothermia of pigeons in outdoor conditions. - Journal of Thermal Biology 30: 392 399. Liow LH, Fortelius M, Bingham E, Lintulaakso K, Mannila H, Flynn L & Stenseth NC 2008: Higher origination and extinction rates in larger mammals. - Proceedings of the National Academy of Sciences 105: 6097 6102. Lovegrove BG & McKechnie AE (toim.) 2008: Hypometabolism in animals. Hibernation, torpor and cryobiology. Interpak Books, Pietermaritzburg, 424 s. McKechnie AE & Lovegrove BG 2002: Avian facultative hypothermic responses: A review. - Condor 104: 705 724 Palchykova S, Crestani F, Meerlo P & Tobler I. 2006: Sleep deprivation and daily torpor impair object recognition in Djungarian hamsters. - Physiology & Behavior 87: 144 153. Peiponen V 1965: Kehrääjämme horroksesta. - Luonnon Tutkija 69: 139 144. Peiponen V 1966: The diurnal heterothermy of the nightjar (Caprimulgus europaeus L.). - Annales Academiae Scientiarum Fennicae Series A 101: 1 35. Peiponen VA 2006: Kehrääjälintu ja muita horrostavia lintuja. Omakustanne, Gummerus, Jyväskylä, 184 s. Rikke BA, Yerg I, John E., Battaglia ME, Nagy TR, Allison DB & Johnson TE 2003: Strain variation in the response of body temperature to dietary restriction. - Mechanisms of Ageing and Development 124: 663 678. Suomalainen P (toim.) 1964: Mammalian hibernation II. - Annales Academiae Scientiarum Fennicae Series A 71: 1 453. 6

Kuva 1. Alaskalaisen siksikin (Spermophilus parryi) talvihorroksen kulku. Ylempi käyrä kuvaa ruumiinlämpötilaa, alempi talvipesän lämpötilaa. Huomaa ajoittaiset, noin kolmen viikon välein tapahtuvat lyhyet heräämiset. Siksikin erikoisuus on, että sen ruumiinlämpötila laskee horroksessa jopa alle nollan, mutta on silti tarkasti säädelty (Barnes 1989, mukailtu). 7

A B Kuva 2A. Radiotelemetrinen mittaus australialaisen juovaotsapussikon (Sminthopsis macroura) ruumiinlämpötilan vaihtelusta 6 vuorokauden aikana. Eläin vaipuu joka päivä horrokseen jo ennen pimeän tuloa ja pysyy horroksessa seuraavaan aamuun. Tummat ja valkoiset palkit osoittavat vuorokautista valoja pimeäjaksoa, Körtner & Geiser (2009), mukailtu. Kuva 2B. Juovaotsapussikon energiankulutus laboratorio-olosuhteissa yhden horrosjakson aikana hapenkulutuksen avulla mitattuna. Horroksen alussa eläimen aineenvaihdunnan nopeus laskee jyrkästi ja pysyy lähes nollassa koko horroksen ajan, Hohtola et al. julkaisematon. 8

Kuva 3. Ravinnon rajoituksen aiheuttama matala horros kesykyyhkyllä. Ulkotiloissa elävien kyyhkyjen ruumiinlämpötila mitattiin ruumiinonteloon kirurgisesti asetetuilla tallentimilla kahtena talvena. Kyyhkyjen normaali vuorokautinen lämpötilavaihtelu on noin 2 astetta. Talven 2004 aikana tehdyt, 2 vuorokautta kestäneet ravinnon rajoitukset (paastot) aiheuttivat selvän matalan yöllisen horroksen. Käyrät kuvaavat 4-6 linnun keskiarvoja (Laurila & Hohtola 2005, mukailtu). 9